เกมดังกล่าวแบ่งปันสภาพแวดล้อมและการเล่นเกมหลักส่วนใหญ่กับรุ่นก่อน Miles Morales เริ่มต้นด้วยความสามารถในการใช้ใยเพื่อเหวี่ยงโจมตีศัตรูและคลานและวิ่งบนกำแพง ในประเด็นสำคัญในโครงเรื่องเขาได้รับความสามารถเพิ่มเติมรวมถึง Venom Blast (ความสามารถในการทำให้ศัตรูของเขาไร้ความสามารถด้วยไฟฟ้าชีวภาพและชาร์จหรือระบายอุปกรณ์อิเล็กทรอนิกส์),

ลายพราง (ล่องหนชั่วคราว) และ Mega Venom Blast (ความสามารถในการโจมตีหลาย ๆ ศัตรูที่อยู่ใกล้ ๆ ด้วยการระเบิดพิษของเขา) การเคลื่อนไหวอื่น ๆ เช่น Venom Dash, Venom Jump สามารถปลดล็อกผ่านสายสกิลได้ Miles

ยังสามารถเข้าถึงอุปกรณ์ที่เป็นเอกลักษณ์ของตัวเองได้เช่น Remote Mines ที่สามารถยึดติดกับศัตรูหรือแผงไฟฟ้าอุปกรณ์ที่สามารถเรียกนักสู้โฮโลแกรมมาช่วยเขาในการต่อสู้และ Gravity Wells ที่สามารถดักจับศัตรูหลายตัวและทำให้พวกมันถูกโจมตีได้ง่ายขึ้น